К началу 1930-х годов в Ленинграде существовала развитая система трамвая. Но в целях улучшения пассажироперевозок нужно было внедрение качественно нового вида транспорта. 29 сентября 1933 года было принято решение пустить в городе троллейбус.

21 октября 1936 года по маршруту «Красная площадь (ныне площадь Александра Невского) — проспект 25 Октября (ныне Невский проспект) — улица Гоголя (ныне Малая Морская улица) — бульвар Профсоюзов (ныне Конногвардейский бульвар) — Площадь Труда» прошёл первый ленинградский троллейбус (это был выпущенный на Ярославском Моторном Заводе троллейбус модели ЯТБ-1).

В течение следующих трёх лет было открыто ещё три троллейбусных маршрута. Линия по чётной стороне набережной реки Фонтанки, улице Чайковского, Литейному проспекту и Литейному мосту связала центр города с Финляндским вокзалом. Линия по Лермонтовскому проспекту обеспечила троллейбусную связь с Балтийским вокзалом. Затем была построена протяжённая линия из центра в Московский район — к ещё строящемуся троллейбусному парку № 1.

До 1941 года был открыт ещё один маршрут троллейбуса (№ 5 Сызранская улица — площадь Труда). Также по Старо-Петергофскому проспекту до площади Стачек был продлён маршрут № 2. На тот момент количество троллейбусов составляло 133 единицы (126 ЯТБ-1 и 7 ЛК-5), протяжённость маршрутов увеличилась с 5,8 километров в 1936, до 36,6 километров, ежедневный выпуск составлял до 76 машин.

Дальнейшее развитие прервала Великая Отечественная война: 20 декабря 1941 года троллейбусное движение было прекращено, и возобновилось только после снятия блокады Ленинграда, 24 мая 1944 года. Начиная с этого момента троллейбус начал бурно развиваться: сеть частично реорганизовали (линию по набережной Фонтанки решили не восстанавливать), провели сеть по главным магистралям города.

К 1956 году в городе было уже 14 троллейбусных маршрутов. Довольно развитая сеть была в центральной части города, появились троллейбусы также и на Васильевском острове, Петроградской и Выборгской стороне, в Автово и на Охте.

С 1965 года троллейбусы потянулись в новостройки Ленинграда: на север, Юго-Запад, остров Декабристов, чуть позже — Купчино, ещё позже — Весёлый посёлок. К 1989 году число маршрутов троллейбуса достигло своего максимального количества — 50, а списочная численность троллейбусов превысила 1400.

В конце 1980-х годов был разработан план по строительству троллейбусной системы в городе Гатчине с последующим соединением сетей Гатчины и Ленинграда, но в в начале 1990-х проект был заморожен.

С 1990 года развитие троллейбуса практически прекратилось, а после распада СССР троллейбусное хозяйство стало приходить в упадок, что вынудило в скором времени закрыть ряд маршрутов, а на некоторых участках даже был произведён демонтаж.